Phiên bản máy bay này giống như máy bay F-35B STOVL (cất cánh nhanh và hạ cánh thẳng xuống – Short Take-off & Vertical Landing) dùng để thay thế những máy bay cất cánh và hạ cánh theo phương thẳng đứng Harrier. Theo kế hoạch, máy bay mới sẽ được sử dụng cho hàng không đổ bộ trên biển Mỹ, Không quân và hàng không Hải quân Anh cũng như hàng không Hải quân Italia. Tải trọng cất cánh tối đa của máy bay là gần 22 tấn, vận tốc – gần 2.000 km/h, bán kính hoạt động – khoảng 900 km.

Phiên bản đầu tiên của máy bay thế hệ mới, F-35A, dùng để thay thế cho máy bay chiến đấu F-16 cất cánh và hạ cánh bình thướng đã được trình làng năm 2006. Dự tính, máy bay F-35C đầu tiên sẽ cất cánh vào năm 2009. Nó dùng để thay thế cho những máy bay chiến đấu F/A-18 của hàng không Hải quân Mỹ.

F-35 sẽ trở thành máy bay chiến đấu sản xuất hàng loạt thứ hai thuộc thế hệ thứ năm sau F-22 trên thế giới. Lực lượng Hải quân và quân đoàn đổ bộ trên biển của Mỹ có kế hoạch sở hữu 680 chiếc máy bay hạng nhẹ thế hệ thứ năm. Lực lượng Không quân Mỹ sẽ là những khách hàng chính vì có kế hoạch mua 1.763 chiếc F-35. Ngoài ra, các nước đồng minh của Mỹ sẽ sở hữu gần 1.000 chiếc máy bay loại này. Việc cung cấp dòng máy bay F-35 sẽ bắt đầu vào năm 2010, và sản xuất hàng loạt – 2013.